Achnatherum (Pooideae)

 El género Achnatherum se caracteriza por las glumas no mayores de 6 mm ; lema cubiertos de largos pelos, presenta una arista terminal persistente de 10 a 15 mm. Achnatherum se diferencia de Piptatherum porque sus espiguillas se encuentran comprimidas lateralmente mientras que en Piptatherum presenta una compresión dorsoventral. Lemas con bordes que se solapan en la mayoría o en la totalidad de su longitud. Achnatherum presenta una cicatriz de desarticulación apuntada con pelos alrededor.

Dibujo de la espiguilla de Achnatherum: G i gluma inferior; G s gluma superior; L lema; E estambre; P palea

Espiguillas de Achnatherum calamagrostis

El patrón  epidérmico del lema presenta unos cuerpos de sílice redondeados y células fundamentales cortas de paredes rectas. Este patrón epidérmico del lema se dice que es similar al maíz (maize-like) ya que se asemeja a la superficie de la mazorca de maíz (Nobis et al 2019).

 

 

Patrón epidérmicode la lema de Achnatherum calamagrostis. Abreviaturas: lc- celulas largas o fundamentales; sb - células o cuerpos siliceos; h -garfios; mh - macropelos. Tomado de Nobis et al (2019) "Neotrinia gen. nov. and Pennatherum sect. nov. in Achnatherum (Poaceae: Stipeae)".

 

El género Achnatherum se sitúa dentro de la Tribu Stipeae. Achnatherum es un género que comprende aproximadamente 24 especies de Eurasia, 35 especies Norteamericanas y una especie de Nueva Zelanda (Romaschenko et al., 2011). La presencia más septentrional en Eurasia del género esta representada por A. sibiricum y A. confusum en la latitud de 62º N y la más meridional por A. chingii en la latitud de 26º N. En lo que respecta a la distribución vertical, el registro más bajo de altitud en el género está a 120 m (representado por A. bromoides) y el registro más alto a 4600 m (por A. jacquemontii y A. duthiei) (Wu Zhe-lan & Lu Sheng Lien, 1995).

 

Distribución del género Achnatherum  de Wu Zhen-lan et al 1995

La Región Irano-Turaniana (18/24) viene a ser la primera en número de especies, seguida de la Región de Asia Oriental (14/24). Diecisiete especies han sido encontradas en China, donde la Región Montañosa de Hengduan y la Región de Tangut son las más ricas en especies (10 especies y 9 especies, respectivamente). El análisis de los patrones de distribución de las especies muestra que el centro de distribución de Achnatherum esta localizado en el área limítrofe de la Región Montañosa Hengduan. Se presume que este género probablemente se originó en la parte norte de las montañas Henduan (circulo amarillo en el mapa). A partir de aquí, tres rutas de migración conducen al patrón actual de distribución (Wu Zhe-lan & Lu Sheng Lien, 1995): (a) Desde la montaña Hengduan hacia el oeste a los largo del Himalaya a través de la región de Cachemira hasta el Mediterráneo y Europa Central. (b) Desde las montañas Hengduan hacia el norte a través de de las montañas Tianshan,  las montañas situadas al oeste de la cuenca del Tarim. (c) Desde las montañas Hengduan hacia el noreste, a través de  Gansu hasta Siberia, hacia el este de la península de Kamchatka y a través del puente terrestre Asia-Bering hasta Nevada y las montañas Rocosas en el oeste de Estados Unidos.

Romaschenko et al. (2012) hicieron un estudio de la filogenia molecular de la tribu Stipeae. En dicho estudio géneros de Stipeae del Viejo Continente (Piptatherum, Barkworthia) aparecían en la base de los clados hermanos que agrupaban a las especies americanas por un lado y por otro a las de eurasiáticas . El tratamiento taxonómico que han tenido las especies de Achnatherum americanas ha variado desde permanecer en el mismo género (floranorthamerica.org) hasta segregarlas como géneros diferentes a Achnatherum como Eriocoma, Pseudoeriocoma como ocurre con otros géneros americanos como Jarava, Nassella o Amelichloa respecto a Stipa (powo.sciencie.kew.org). Los cambios de nombre (Peterson et al., 2019) son debidos a la interpretación que se hace de la filogenia molecular de Romaschenko et al. (2012), parece ser que un antecesor del clado Eurasiático y Americano fue el que dio origen a los géneros actuales en el Himalaya y en las Montañas Rocosas respectivamente. Dicho de otra manera el género Achnatherum no paso el estrecho de Bering como propone Wu Zhe-lan & Lu Sheng Lien (1995).

 

En el valle del Duero encontramos:

Achnatherum calamagrostis (n = 12, 2n = 2x = 24) Hemicriptofito, en claros de bosques y cantiles, hasta 1900 m. Aparece de forma puntual en la Sierra de Pela.

  

 

 

 

Sierra Ministra desde Medinaceli (Soria)

Los pulgones son un importante grupo de herbívoros que pertenecen al orden Hemiptera y a la superfamilia Aphiditae. La interacción del pulgón con la planta comienza en el proceso de selección del huésped. Se ha sugerido que los primeros ancestros de los Aphididae tenían como plantas hospedantes las coníferas, una hipótesis que es consistente con los registros fósiles. . Por ejemplo, los Neophyllaphidinae actuales se parecen mucho al fósil cretácico Aniferella, que, según se infiere, probablemente estaban asociados con Podocarpaceae o Araucariaceae. Estas dos familias de gimnospermas probablemente fueron hospederos ancestrales de los áfidos en el Cretácico temprano antes de que surgieran las angiospermas. La escasez de fósiles del Eoceno y Oligoceno sugiere que esta línea probablemente se diversifico en la segunda mitad del Terciario (Mioceno y más tarde), cuando las comunidades de plantas dominadas por pastos se volvieron abundantes (Peccoud et al., 2010).

Muchas líneas de pulgones están limitadas a conjuntos de plantas hospederas relacionadas, lo que sugiere un fuerte compromiso evolutivo en la elección de plantas por parte de los pulgones, pero no se logran documentar eventos de coespeciación entre las líneas de pulgones y sus hospederos. En cambio, las filogenias de varios géneros de pulgones muestran que los eventos de divergencia a menudo van acompañados de cambios de hospederos, y sugieren, sin constituir una demostración formal, que la especiación de los pulgones podría ser consecuencia de la adaptación a nuevos hospederos. Según la opinión comúnmente aceptada, los pulgones, a lo largo de su desarrollo histórico, se desplazaron de plantas filogenéticamente más antiguas a plantas filogenéticamente más jóvenes (Peccoud et al., 2010).

Los pulgones pertenecientes a la tribu Siphini están asociados tróficamente casi exclusivamente con plantas monocotiledóneas de familias como Poaceae, Cyperaceae, Juncaceae y Typhaceae. Los géneros Bromus , Aegilops, Festuca, Stipa  y Poa incluyen el mayor número de especies de las que se alimentan los Siphini (12, 11, 10, 10, 9 especies respectivamente) (K. Wieczorek, 1928).

Árbol filogenético de Chaitophorinae y Drepanosiphinae y grupos externos. La subfamilia de áfidos Chaitophorinae  comprende dos tribus: Chaitophorini y Siphini. La tribu Chaitophorini habita en árboles y arbustos caducifolios (se asocian con Salicaceae, principalmente con especies de Populus (álamo temblón), Salix (sauce) y Sapindaceae, principalmente con especies de Acer (arce)). Por otro lado, la tribu Siphini se alimenta de Poaceae, Cyperaceae, Juncaceae o Typhaceae (Wieczorek et al., 2017).

Los pulgones son relativamente raros en los trópicos, donde la diversidad de plantas es la más alta, y están poco representados en el hemisferio sur. La baja diversidad en el hemisferio sur comparada con el hemisferio norte también se ha explicado en un contexto biogeográfico histórico, basado en la idea de que los áfidos se originaron en el hemisferio norte y sufrieron extensas radiaciones de especies allí durante el Período Terciario; posteriormente, los trópicos actuaron como una barrera para las migraciones hacia el sur . La distribución geográfica de los áfidos y la asociación con las plantas es, con certeza, el resultado de restricciones tanto ecológicas como históricas (Peccoud et al., 2010). En el caso de Chaitophorinae se ha registrado principalmente en la región holártica (Wieczorek et al., 2017). Los Chaitophorinae habían surgido en plantas leñosas durante el Cretácico tardío hasta el Paleógeno y que un cambio completo de hospedador de plantas leñosas a herbáceas había ocurrido para los Siphini en el Mioceno, lo que coincidió con el origen de esta tribu en Eurasia. Wieczorek y Kajtoch (2011) nuevamente repitieron la hipótesis de que los Siphini se originaron en las estepas de Eurasia en el Mioceno. (Tong-Yi et al., 2022).

Un caso de Siphini es Chaetosiphella stipae. Chaetosiphella stipae es un pulgón xerotermófilo, asociado con zonas de estepa templada paleártica o valles montañosos secos, donde hay pastos del género Stipa. Ch. stipae stipae es una subespecie oligófaga y muy especializada que requiere una sincronización muy estricta con la fenología de su planta huésped. Está principalmente relacionada con plantas del género Stipa.

A la izquierda hembra vivipara aptera, a la derecha macho de Chaetosiphella stipae stipae tomado de Karina Wieczorek en "A monograph of Siphini" (1928)

Su distribución geográfica muestra varias poblaciones que se extienden desde España, a través de Europa y Asia Menor, hasta Mongolia y China.

A la izquierda mapa de nichos potencialmente adecuados para Chaetosiphella stipae stipae. A la derecha mapa de nichos potencialmente adecuados para representantes del género Stipa. Los círculos representan ubicaciones conocidas de áfidos y stipa. Las barras de escala muestran los valores: más altos (colores más cálidos) indican una mayor idoneidad predicha. Tomado de  Wieczorek et al., (2017).

La estepa euroasiática o Gran Estepa es la mayor ecorregión de estepa del mundo, donde una de las comunidades vegetales dominantes es el grupo S. capillata. En general, la ecorregión se extiende desde Europa del Este (sur de Ucrania) hasta el norte de China y se caracteriza por llanuras de pastizales sin árboles. Sin embargo, también hay estepas de hierba y arbustos que aparecen como una estrecha zona de transición desde Marruecos en el oeste hasta Irán en el este. Al norte, la estepa limita con el bosque boreal (taiga) del centro de Rusia y Siberia; al sur, se transforma en desierto.

Durante el Pleistoceno, las latitudes medias de Eurasia estaban dominadas por hábitats de estepa-tundra. Estos hábitats han ido cambiando durante los intervalos interglaciares (principalmente en el Holoceno). Debido a la regresión de los hábitats similares a la estepa, las estepas ahora se encuentran limitadas a sus áreas refugio, especialmente en Europa. Los llamados refugios de ‘etapas cálidas’ de hábitats similares a la estepa ahora se encuentran restringidos a la Cuenca Panónica y a la Península Ibérica. Los pastizales xerotérmicos aislados ubicados en los Balcanes y en el centro y oeste de Europa también podrían considerarse refugios crípticos de ‘etapas cálidas’.

Ch. stipae stipae también se encuentra en los refugios europeos de ‘estepas cálidas’ de hábitats similares a la estepa. Al igual que sus plantas hospedadoras (Stipa spp.), las poblaciones existentes de Ch. stipae stipae están muy aisladas entre sí. La variación geográfica en la quetotaxia y otras características morfológicas que presenta esta subespecie fue la base para considerar si los individuos de diferentes poblaciones siguen siendo la misma especie. Los trabajos de Wieczorek et al., (2017) basados en análisis morfométricos demostraron que las poblaciones de Ch. stipae stipae representan todas una subespecie.  Estos autores también consideraron que en vista del cambio climático previsto, esperan una reducción de los pastizales de Stipa. La desaparición de estos ecosistemas podría resultar en una mayor separación de las estepas de Europa del Este y Asia, así como de los refugios europeos de ‘estepa cálida’. Por lo tanto, la variabilidad morfológica geográfica que vemos hoy en la subespecie de pulgón Ch. stipae stipae podría en el futuro llevar a la especiación y la creación de subespecies o especies separadas.

Cymbopogon (Andropogoneae)

Cymbopogon citratus de K.R. Kirtikar y B.D. Basu en "Indian Medicinal Plants" (1918)

Cymbopogon citratus modificado de iNaturalist

Se han documentado aceites esenciales en la familia Poaceae a partir de raíces, tallos, hojas o inflorescencias de especies de Anthoxanthum (Hierochloe), Bothriochloa , Chrysopogon (Vetiveria), Cymbopogon, Elionurus y Melica. La mayoría de estas gramíneas aromáticas siguen la vía metabólica C4 de fijación de carbono, y aproximadamente el 88% pertenecen a la tribu Andropogoneae, que se extendió globalmente a finales del Mioceno, posiblemente el período de mayor diversidad evolutiva para las gramíneas aromáticas (Vega et al., 2008). Cymbopogon y Bothriochloa (Andropogoneae) son los principales géneros aromáticos conocidos hasta la fecha (Cordobés et al., 2022). 

Bothriochloa es una hierba aromática bien conocida, Los aceites esenciales de las especies de Bothriochloa del Viejo Mundo ( solo se han explorado seis especies del Viejo Mundo) se caracterizaron por el predominio de tres sesquiterpenos: intermedeol, neointermediol y acorenona-B. En las americanas los compuestos sesquiterpénicos también constituyeron la mayor contribución (67%). Además de los compuestos sesquiterpénico, también presentan en menores cantidades monoterpenos y derivados no terpénicos como hidrocarburos, ésteres (Scrivanti et al., 2009).

Cymbopogon es un género con muchos nombres, como hierba limón,  hierba Cochin, hierba citronela o hierba de la fiebre. Está ampliamente distribuido  y es originario de Asia, África, Australia e islas tropicales. Consta de 144 especies.  La composición química del aceite esencial está compuesta principalmente por monoterpenos, monoterpenoides, sesquiterpenos, sesquiterpenoides y algunos alcoholes grasos como el 1-octanol y el 4-nonanol (Jonnea Japhet Tibenda et al., 2022).

Estructuras químicas de los aceites esenciales de Cymbopogon. Incluyen monoterpenos como citral α, citral β, nerol, geraniol, mirceno, limoneno, acetato de geranilo y citronelal. Monoterpenoides: Cis-dihidrocarvona, eucaliptol. Sesquiterpenos: α-farneseno, β-bisaboleno, germacreno D, β-elemene, óxido de cariofileno, calareno. Cetona monoterpénica: Piperitona. Sesquiterpenoides: Elemol y β-bourboneno. Tomado de Jonnea Japhet Tibenda et al., 2022.

El daño de los herbívoros a las hojas y a otros tejidos vegetativos a menudo estimula la emisión de compuestos volátiles que hemos mencionado, lo que sugiere que estas sustancias tienen un papel en la defensa de las plantas. De hecho, en los últimos años se ha acumulado mucha evidencia que indica que los volátiles de las partes vegetativas de las plantas pueden repeler directamente a los herbívoros, como las mariposas ovipositoras y los pulgones que buscan huésped. También se ha demostrado que los volátiles protegen a las plantas atrayendo enemigos de los herbívoros, como avispas parásitas, artrópodos depredadores y posiblemente incluso aves insectívoras. Incluso la herbivoría subterránea resulta en la liberación de volátiles que atraen enemigos de los herbívoros. Sin embargo, también se sabe que los volátiles de las plantas atraen enemigos de las plantas. Por lo tanto, para determinar el verdadero valor de estas sustancias en la defensa, se necesita más investigación, especialmente en comunidades naturales con especies no agrícolas (Unsicker et al.,2009).

Nassella (Stipeae)

Nassella pulchra de  Linda Ann Vorobik en "Flora of North America" (2021)

Nassella pulchra tomada de iNturalist

Distribución de Nassella pulchra tomado de https://powo.science.kew.org/

La hipótesis de liberación ecológica (ERH), también conocida como la hipótesis de escape de herbívoros, la hipótesis de escape de depredadores o la hipótesis de liberación ecológica fue enunciada por Ryan M. Keane y Michael J. Crawley en el año 2002. En esta hipótesis se plantea la idea que las especies vegetales, al ser introducidas en una región exótica, experimentan una disminución en la regulación por parte de herbívoros y otros enemigos naturales, lo que resulta en un rápido aumento de su distribución y abundancia.

Kendig et al. (2020) retomaron la hipótesis de Keane & Crawley cuando estudiaron la comunidad de patógenos que crecen sobre un pastizal de California donde hay gramíneas perennes nativas y anuales no nativas. Para estos autores se espera que las especies de ciclo de vida más corto, como las plantas anuales, estén menos protegidas contra los patógenos y experimenten una mayor severidad de las enfermedades que las especies de ciclo de vida más largo, ya que destinan más recursos a la reproducción que a la supervivencia. Ahora bien, las especies vegetales con una historia evolutiva más larga con patógenos en una ubicación determinada pueden ser más susceptibles al ataque de especialistas que han superado defensas vegetales específicas (perennes nativas). Además, es probable que las especies introducidas en una nueva área geográfica dejen atrás sus patógenos especializados (anuales no nativas), como predice la hipótesis de liberación de enemigos  (Keane y Crawley, 2002).

Sobre estas ideas Kendig et al. (2020) evaluaron la composición de la comunidad de patógenos en pastos perennes nativos y pastos anuales no nativos en la Reserva Biológica Jasper Ridge (JRBP) de la Universidad de Stanford, en el condado de San Mateo, California, EE. UU. Los pastizales de California están dominados por pastos anuales mediterráneos no nativos que se establecieron rápidamente durante la colonización europea, reemplazando a especies de pastos perennes dominantes, como Nassella pulchra (Heady, 1977).

En el estudio se incluyó cinco especies de plantas: Avena barbata, Avena fatua,  Bromus diandrus, Bromus hordeaceus como anuales no nativas y  Elymus glaucus y Nassella pulchra (S. pulchra) como perennes nativas. Aislaron hongos asociados con lesiones foliares y estimaron la identidad de las especies. Obteniendo los siguientes resultados.

Comunidades de patógenos asociadas con pastos perennes nativos y anuales no nativos. Composición de los aislamientos de patógenos fúngicos para cada especie de pasto. Cada unidad taxonómica operativa (OTU) está representada por un color diferente (incluyendo distintos tonos de marrón) y se proporciona la leyenda para las siete OTUs focales: Alternaria infectoria (A. inf.), Parastagonospora avenae (P. ave.), Pyrenophora chaetomioides (P. cha.), Pyrenophora lolii (P. lol.), Pyrenophora tritici repentis (P. tri.), Pyrenophora sp. (Pyr. sp.) y Ramularia proteae (R. pro.). El número de aislamientos por especie de pasto está a la derecha de las barras, tomado de Kendig et al. (2020).

Las especies de plantas varían en su susceptibilidad a diferentes patógenos (Barrett et al., 2009), en parte debido a la historia de vida (Cronin et al., 2010) y la historia evolutiva (Parker y Gilbert, 2004). En consecuencia, los pastos perennes nativos y los anuales no nativos tenían comunidades de patógenos fúngicos foliares distintas. La hipótesis de la liberación de enemigos postula que las plantas nativas experimentarán una mayor presión de enfermedades que las plantas no nativas, porque estas últimas perderán enemigos especialistas durante el transporte a una nueva región y los enemigos especialistas residentes serán lentos en atacar a las plantas no nativas (Keane & Crawley, 2002). Aislamos más OTUs únicas de perennes nativas que de anuales no nativas, lo que apoya esta hipótesis.

Centotheca (Panicoideae)

 

Centotheca lappacea el dibujo de la izquierda corresponde a Hutchinson, J. & Dalziel, J. M. en "Flora of West Tropical Africa" (1936) y el dibujo de la derecha a Helena Duistermaat en "Field Guide to the Grasses of Singapore (Excluding the Bamboos)" (2005)

Centotheca lappacea, la fotografia de la izquierda modificada de Mike Hooper y la foto de la derecha modifica de naturalistchu en INaturalist

Los esfuerzos por descubrir la historia filogenética de las gramíneas han seguido el desarrollo de nuevas tecnologías y herramientas analíticas, comenzando con el análisis cladístico de la morfología (por ejemplo, Campbell & Kellogg, 1987). Casi tan pronto como fue posible la secuenciación de nucleótidos, se utilizó para investigar las gramíneas (secuenciación de rRNA, Hamby & Zimmer, 1988, y ADN de cloroplasto, Clark et al., 1995), y los resultados se interpretaron a la luz de la morfología y clasificación conocidas. Desde entonces, se han publicado cientos de artículos utilizando ácidos nucleicos, más recientemente ADN, para evaluar filogenia de las gramíneas en todos los niveles taxonómicos y recopilando información de los tres genomas de la célula (plastidio, mitocondrial y nuclear). Estos esfuerzos han sido marcados por dos análisis filogenéticos importantes, Grass Phylogeny Working Group I (GPWG, 2001) y GPWG II (2012), y las clasificaciones a nivel de familia (Kellogg, 2015; Soreng et al., 2022) fueron posibles gracias a estos y a muchos otros análisis filogenéticos detallados.

Los contornos principales de la filogenia de las gramíneas se conocen desde hace varias décadas y han sido corroborados por datos acumulados, con las principales linajes reconocidos como subfamilias (Kellogg, 2015; Soreng et al., 2022). Las divergencias más tempranas en la familia de las gramíneas dieron lugar a tres linajes sucesivos, Anomochlooideae, Pharoideae y Puelioideae, cada uno compuesto por solo unas pocas especies. Después de la divergencia de esos tres, sin embargo, las gramíneas restantes dieron lugar a dos linajes hermanos, conocidos como BOP y PACMAD, cada uno de los cuales se convirtió en un clado rico en especies con varias subclados robustas. Este sólido marco filogenético se refleja en una fuerte clasificación subfamiliar, con subfamilias divididas en tribus igualmente robustas. La atención en los últimos años se ha centrado en gran medida en las relaciones entre tribus, subtribus y géneros.

La línea de tiempo de la evolución de los pastos sigue siendo un tema de debate, con estudios recientes que sugieren un origen en el Cretácico medio para los pastos (Gallaher et al., 2022; Huang et al., 2022) y, por lo tanto, respaldando sugerencias anteriores basadas en fósiles de fitolitos (Prasad et al., 2005, 2011). Sin embargo, estas estimaciones de edad dependen de varios factores (Christin et al., 2014), como la ubicación de los fósiles de fitolitos, la modelación adecuada de la correlación de tasas y el límite superior establecido por la edad de las plantas con flores, que en sí misma sigue siendo incierta (Grass Phylogeny Working Group III (2025)) .

Comparación de las topologías nucleares y del plastoma para las Poáceas. El árbol nuclear de 1153 puntas se muestra a la izquierda, y el árbol del plastoma de 910 puntas a la derecha. Las ramas grises en el árbol nuclear no tenían equivalente para comparar en el árbol del plastoma. Los círculos abiertos indican señales fuertes de conflicto, es decir, alto soporte en el árbol nuclear (QC nuclear > 0.2) y alto soporte para una configuración alternativa en el árbol del plastoma (QC plastoma < 0.2). Las tribus están emparejadas entre los dos árboles, y las tribus más grandes están etiquetadas para orientación (Grass Phylogeny Working Group III (2025)) .

El género Centotheca se encuentra entre los clados basales de la subfamilia Panicoideae dentro del clado PACMAD. La discordancia entre el núcleo y el plastoma es rara entre niveles taxonómicos superiores en las gramíneas. En el gran clado PACMAD, (Grass Phylogeny Working Group III (2025)), confirmaron que Aristidoideae es hermana de las otras cinco subfamilias. Sin embargo, hay una alta incongruencia en los árboles génicos nucleares, mientras que las relaciones del plastoma PACMAD están muy bien resueltas. Estudios de plastoma más recientes (Saarela et al., 2018; Duvall et al., 2020; Gallaher et al., 2022) sugirieron  que esta posición podría ser artificial y favorecer una hipótesis de ‘hermana pánicoide’ como clado base para las otras cinco subfamilias.

 Las subfamilias Arundinoideae y Micrairoideae no forman un clado como en el árbol del plastoma, un resultado que también se encontró en el análisis nuclear de Huang et al. (2022). Claramente hay una concentración de conflicto entre los árboles génicos en la base de PACMAD, un período de rápida diversificación de las gramíneas (Christin et al., 2014). Esto sugiere que la división de las subfamilias PACMAD podría representar un politomía dura (tres o más linajes se separaron del ancestro común al mismo tiempo, de manera que no podemos representar el proceso como una serie de divergencias sucesivas). Las líneas de plastoma podrían haberse ordenado más rápidamente debido a una dispersión de semillas más limitada geográficamente en comparación con la del polen.

Flagellaria (Flagellariaceae)

 Flagellaria indica de Leopold Trattinnick en "Auswahl vorzüglich schöner, seltener, berühmter und sonst sehr merkwürdiger Gartenpflanzen in getreuen Abbildungen" (1821)

Flagellaria indica de Han-Ting Liu (fotografía de la izquierda) y Geoff Warn (fotografía de la derecha) en iNaturalist

Las gramíneas pertenecen al orden Poales, junto con otras familias. Por su proximidad filogenética destacamos tres: Flagellariaceae (un género: Flagellaria),  Joinvilleaceae (un género: Joinvillea) y Ecdeiocoleaceae (dos géneros: Ecdeiocolea y Georgeantha, ambos restringidos al suroeste de Australia).

Joinvillea plicata fotografía de Sue Carnahan en iNaturalist

Ecdeiocolea monostachya la fotografia de la izquierda de smathichong y la fotografía de la derecha de Kevin Thiele en Inaturalist

Hasta hace poco, la circunscripción inestable del orden de monocotiledóneas Poales ha hecho difícil establecer una relación precisa de grupos hermanos. . Un análisis multigénico del plastoma de las Poales (Givnish et al., 2010) ha ayudado recientemente a resolver esta asociación. En este análisis, las tres familias tradicionalmente problemáticas, Flagellariaceae, Joinvilleaceae y Ecdeiocoleaceae, formaron un escalón, siendo Ecdeiocoleaceae hermana de Poaceae y Flagellaria como hermana de todas las demás graminoides. Así, esta nueva filogenia, paso a paso, mejora significativamente la capacidad de entender la evolución de los caracteres en este grupo interesante y de gran importancia económica.

Diagrama que ilustra las relaciones entre los géneros de Poales, basado en el filograma del árbol del plastoma de máxima verosimilitud (ML) en Givnish et al. (2010).

Parece intuitivo que las Ecdeiocoleaceae sean hermanas de las gramíneas, porque los miembros de esta familia poseen una morfología algo similar a la de las gramíneas. Como en las gramíneas, en Ecdeiocolea la inflorescencia es una espiguilla (aunque condensada y con forma de cono). Las plantas son parecidas a los juncos. Las espiguillas contienen flores masculinas y femeninas alternadas, apoyadas por brácteas. Las flores están comprimidas con tres tépalos, las flores masculinas con cuatro o seis estambres, y las flores femeninas con dos o tres lóculos en el ovario y dos o tres estilos. Cada flor de Ecdeiocoleaceae está subtendida por una sola bráctea. Obviamente, los espiguillas y flores de Ecdeiocoleaceae no son idénticos a los de las Poaceae.

Se estima que el ancestro común de Ecdeiocoleaceae y Poaceae tiene unos 76 millones de años, posiblemente distribuido desde Sudamérica a través de la Antártida hasta Australia. La ruptura de la conexión antártica entre Sudamérica y Australia no se completó hasta hace unos 35 millones de años (McLoughlin 2001). Aunque la Antártida tuvo períodos de condiciones habitables, debió de haber momentos temporalmente fríos y, durante el Terciario, condiciones que gradualmente se deterioraron en la Antártida, posiblemente influyendo en la evolución de las plantas y conduciendo a la vicarianza entre Sudamérica y Australia. El análisis cronológico y biogeográfico realizado indica que la ruptura de la conexión antártica efectivamente influyó en la evolución de los Poales y específicamente en el clado de los graminoides (grupo de familias más estrechamente unidas a Poaceae). Las familias pequeñas australes son especialmente interesantes porque conservan una señal biogeográfica mucho más clara que Poaceae, que posteriormente experimentó una enorme expansión global. La ascendencia exclusivamente australiana observada para todo el clado de los graminoides hace pensar que se originaron en la parte oriental de Gondwana (K. Bremer, 2002).

A la izquierda mapa con la disposición de los continentes hace 70 millones de años tomado dehttps://dinosaurpictures.org/ . A la derecha proyección estereográfica polar a 45°S de los océanos australes a 70 millones de años. Las conexiones terrestres hipotéticas entre Sudamérica, la Antártida y Australia se indican con cuadrados rojos. Tomado de Reguero et al., (2014). La conexión persistió hasta aproximadamente el Eoceno. Australia terminó separándose de Antártida hacia 35–36 Ma, mientras que la separación Sudamérica–Antártida culminó posteriormente, alrededor de 30 Ma, con la apertura del pasaje de Drake.

En contraste, la mayoría de los demás graminidos que no son pastos poseen inflorescencias menos condensadas con flores bisexuales actinomorfas con un conjunto completo de órganos, incluyendo seis tépalos, seis estambres y tres carpelos. Las inflorescencias de tanto Flagellaria como Joinvillea parecen en forma de panoja; las de Flagellaria se encuentran en las puntas de las ramas con hojas, y las de Joinvillea están muy ramificadas. Así, las posibles similitudes con los pastos parecen ser relativamente crípticas, aunque se conoce relativamente poco la estructura y anatomía (Sajo & Rudall (2012)).

Streptochaeta (Anomochlooideae)

 

Streptochaeta spicata de Nicora, E. G. & Rúgolo de Agrasar, Z. E. en "Los Géneros de Gramíneas de la Argentina" (1987). (A) Planta; (a) seudoespiguilla, con las brácteas basales (glumas) cortas, bráctea aristada (lemma), bráctea (pálea) y una de las brácteas interpretada como "lodícula); (b) seudoespiguilla mostrando las bracteas basales, la pálea, la lodícula y parte de la bráctea aristada (lemma); (c) brácteas basales (glumas); (d) parte basal de la bráctea (lema) vista por el dorso; (e) parte basal de la bráctea (lemma) vista por la cara ventral; (f) vista ventral de las brácteas (pálea); (g) brácteas (lodiculas); (h) cariopside visto por la cara ventral, con el estilo y 2 estigmas, falta una rama estigmática.

Streptochaeta sodiroana modificada de Matt Berger en iNaturalist

La característica más destacada de las gramíneas hoy en día es su estructura floral e inflorescencia. Las flores de las gramíneas generalmente están organizadas en pequeñas espigas, o espiguillas; cada espiguilla consiste en una o más flores más las brácteas asociadas. En la mayoría de las especies, el gineceo tiene dos estigmas y el androceo tiene tres estambres. Fuera de los estambres, en la posición de los pétalos, generalmente hay dos estructuras en forma de aleta, las lodículas, que se hinchan y abren la flor. Fuera de las lodículas hay una estructura similar a un profilo, una estructura con dos quillas y forma de hoja que normalmente aparece en una rama axilar. La estructura parecida al profilo es la pálea, y fuera de ella hay una estructura similar a una bráctea (la lema). Juntas forman el florete. Los flóretes se encuentran solos o en grupos y están subtendidos por dos brácteas más (las glumas)  (Kellogg, 2001).

Diagrama de una inflorescencia generalizada de gramínea. Androceos y gineceos en azul, y pétalos y lodículas en rojo. , Las estructuras en negro tienen homologías inciertas: sep, sépalo; pet, pétalo; sta, estambres; gyn, gineceo; glu1, primera gluma; glu2, segunda gluma; lem, lema; pal, palea; lod, lodícula, tomado de Elizabeth A. Kellogg (2001).

La filogenia muestra que la espiguilla debió haberse originado en varios pasos. Los pastos más antiguos tenían tres estigmas, un relicto de los tres carpelos fusionados que heredaron de sus ancestros; este número se redujo a dos después del evento de especiación que dio lugar a Pharus. Las especies más antiguas también tenían, como sus ancestros no gramíneos, seis estambres. No está claro a partir de la filogenia exactamente cuándo ocurrió el cambio de seis a tres, pero debió haber sido después de la divergencia del grupo Guaduella/Puelia  (Kellogg, 2001).

Guaduella oblonga de Carel Jongkind en iNaturalist con seis estambres

La ascendencia y el origen de las lodículas, la palea, la lema y las glumas han sido objeto de una literatura vasta y en gran parte inconclusa. Trabajos recientes sobre las lodículas en maíz y arroz han mostrado que expresan genes de identidad de sépalo. Debido a que están en la posición de los sépalos y porque las gramíneas tempranas tienen tres, en lugar de solo dos, parece probable que las lodículas representen modificaciones de los pétalos. Sin embargo, la tercera lodícula, cuando está presente, se inserta más arriba en el eje floral que los otros dos, lo que ha sugerido a algunos autores que tiene un origen evolutivo diferente. Es curioso que ni Anomochloa ni Streptochaeta, las líneas más tempranas de las gramíneas, tengan ni sépalos ni lodículas, aunque Anomochloa tiene un anillo de pelos fuera de los estambres . Esto significa que o las lodículas se originaron en las primeras gramíneas y se perdieron en Anomochloa y Streptochaeta, o que evolucionaron después de que surgiera la familia de las gramíneas (Kellogg, 2001).

Inflorescencias de Anomochloa marantoidea y Streptochaeta spp. . Brácteas y profilos en verde, androceos y gineceos en azul, y pétalos. Anomochloa tiene solo cuatro estambres y por ello se muestra con un verticilo exterior incompleto. Las estructuras en negro tienen homologías inciertas, sta, estambres; gyn, gineceo. Tomado de Elizabeth A. Kellogg (2001).

Anomochloa y Streptochaeta no tienen estructuras que puedan llamarse con seguridad ni lemas ni paleas. Así que parece probable que el espiguilla convencional de las gramíneas se haya originado después de las primeras gramíneas y caracterice a la mayoría, pero no a toda la familia  (Kellogg, 2001).

Distribución de Pharus, Streptochaeta y Anomochloa en la fila superior de izquierda a derecha. Distribución de Puelia y Guaduella en la fila inferior de izquierda a derecha. Tomado de https://powo.science.kew.org/. En el cuadrante inferior izquierdo al Tierra hace 105 Ma. tomado de https://dinosaurpictures.org/

Segun Gallaher et al. (2022) el escenario biogeográfico más probable para la evolución temprana de las Poaceae implica un origen en el Gondwana Occidental durante el Cretácico, con la primera divergencia en la familia entre Anomochlooideae y el resto de la familia, que probablemente surgió a través de la vicariancia del Gondwana Occidental en Sudamérica y África hace aproximadamente 100 millones de años. Mientras que las Anomochlooideae en el Neotrópico no resultaron en una alta diversidad actual, los ancestros del clado de los espiguillas divergieron en los Afrotropicales, dando lugar a más del 99% de la diversidad actual de la familia. Estas calibraciones chocan con otros datos que provienen de la evidencia fósil, por ejemplo se sabe que fitolitos asociados a titanosaurios de hace 100 millones de años y cutículas silicificadas de China (Wu et al., 2018) y espiguillas y hojas de pasto de hace 98 millones de años en ámbar birmano (Poinar, 2003, 2011; Poinar et al., 2015), sugiere que las Poáceas ya estaban establecidas en el sur de Asia en el Cretácico temprano. 

Los Afrotropicales también fueron la probable área ancestral del clado PACMAD, mientras que el ancestro del clado BOP evolucionó ya sea en los Afrotropicales o en un área combinada de los Afrotropicales e Indomalaya. 

Según la estrategia de calibración empleada en este estudio, la mayoría de las subfamilias de las gramíneas centrales comienzan a diversificarse justo después del límite KT (66 millones de años).

La Tierra hace 66 millones de años tomado de C. R. Scotese (2016)

Eriachne (Micrairoideae)

 

Espiguilla de Eriachne burkittii de Herbario Darwin: forma peluda , forma glabra por Mónica Osterkamp Madsen en https://ausgrass.org/

Inflorescencia seca de Eriachne burkittii con tres semillas aristadas

Darwin (Australia). Charles Darwin National Park

El género Eriachne es nativo de Australia con 48 especies (Lazarides et al. 2005). Solo se pueden encontrar cuatro taxones más allá de sus fronteras: dos están restringidos a algunas localidades en el este de Malasia (E. burkittii y E. squarrosa), mientras que los otros dos se extienden hasta el sudeste continental de Asia (E. pallescens y E. triseta ). Se han mencionado otras dos especies para Nueva Guinea, E. burkittii y E. squarrosa, respectivamente (M.H.J. van Eck-Borsboom, 1980).

Distribución del género Eriachne según https://powo.science.kew.org/

Sánchez-Ken et al. (2007) escribían "Las relaciones filogenéticas entre las subfamilias del bien respaldado clado PACCAD (Panicoideae, Arundinoideae, Centothecoideae, Chloridoideae, Aristidoideae y Danthonioideae) de las Poaceae siguen siendo inciertas. Varios géneros como Micraira y Eriachne fueron considerados incertae sedis en la clasificación subfamiliar más reciente de las gramíneas, pero estos dos géneros formaron un clado bien respaldado en un análisis basado en datos de cloroplastos y estructurales. Otro género, Isachne, tradicionalmente clasificado en Panicoideae, también formó parte de este clado bien respaldado. A pesar del fuerte apoyo molecular para el clado, hasta ahora no se ha encontrado ninguna sinapomorfía morfológica. Sin embargo, la monofilia fuertemente respaldada de este clado nos permitió sugerir el reconocimiento de una nueva subfamilia dentro del clado PACCAD  . Como ya había un nombre disponible, en este artículo proponemos la reinstauración de la circunscripción de Micrairoideae. La reinstauración de Micrairoideae cambia el acrónimo PACCAD a PACCMAD para este gran clado de gramíneas."

Filogenia molecular del clado PACCAD o PACCMAD realizado por Sánchez-Ken et al. (2007). Ari = Aristidoideae, Aru = Arundinoideae, Chl = Chloridoideae, Dan = Danthonioideae, CP = Centothecoideae + Panicoideae.

Ecológicamente, los miembros de la subfamilia Micrairoideae comparten un patrón similar de hábitat y distribución. Las plantas se encuentran generalmente en áreas mesofíticas, húmedas por el monzón, en pantanos o en zonas costeras o cercanas a la costa, pero también pueden ocurrir en áreas interiores. Aunque algunos miembros del clado se encuentran en hábitats xerofíticos, usualmente están en lugares protegidos, sombreados y húmedos dentro de esos hábitats. Micraira es endémica del norte y este tropical de Australia. Eriachneae se encuentra principalmente en regiones monzónicas y tropicales a semiáridas en áreas costeras e interiores de Australia hasta el sudeste asiático e India. Isachne está ampliamente distribuida en hábitats tropicales y semi-tropicales tanto en el Nuevo Mundo como en el Viejo Mundo, incluida Australia (Sánchez-Ken et al., 2007).

Bouteloua (Chloridoideae)

 

Bouteloua gracilis de A. S. Hitchcock en "Manual of the grasses of United States" (1933)

Inflorescencia de Bouteloua gracilis tomada de inaturalist

Bouteloua es un género importante de gramíneas forrajeras que contiene 60 especies. Es un género de gramíneas considerado uno de los elementos más jóvenes en la formación de pastizales de América del Norte. La vegetación de pastizales de América del Norte se extiende desde el centro de Saskatchewan y Alberta (Canadá) hasta las tierras altas del centro de México y desde Illinois-Indiana hasta California (EEUU). Los procesos evolutivos y filogeográficos de muchos taxones norteamericanos se han asociado con eventos orogénicos y climáticos históricos. Por ejemplo, la cordillera de las Montañas Rocosas que se extiende al sur de las capas de hielo continentales del Pleistoceno ha tenido una gran influencia en la evolución de las plantas en América del Norte. En este lugar, se encuentra altos niveles de variación genética en las poblaciones vegetales. En este contexto, los ciclos glaciales-interglaciales del Pleistoceno sugieren que las áreas que poseen mayor estabilidad de hábitat se caracterizarían por altos niveles de diversidad genética; por el contrario, se espera que las áreas con baja estabilidad de hábitat representen áreas recientemente colonizadas y exhiban bajos niveles de diversidad genética.

La expansión demográfica o los patrones filogeográficos nunca se han estudiado en ninguna especie de Bouteloua. En 2019,   Avendaño-González et al., realizaron un primer estudio sobre la estructura genética, la filogeografía y las rutas migratorias de Bouteloua gracilis. La grama azul o Bouteloua gracilis es una especie dominante o codominante en los pastizales semiáridos del norte de México y la pradera de pastos cortos en los Estados Unidos. Presenta un número de cromosomas 2n = 20–84 y una gran variación morfológica que afecta desde la altura de la planta hasta número de ramas de la inflorescencia. Algunos autores piensan que esta variación morfológica responde a la variación espaciotemporal en factores ambientales distintos del pastoreo, como las características del suelo, la cobertura vegetal y las precipitaciones. En este contexto, la base de las diferencias morfológicas entre poblaciones —genéticas y/o ambientales— de esta especie sigue sin estar clara. En el estudio realizado por Avendaño-González et al. (2019) uno de los resultados más interesantes es que el haplotipo ancestral parece haberse originado en México, desde donde se habría producido la expansión hacia el norte. Las poblaciones de las Grandes Llanuras presentan además menor diversificación genética.

Radiación de Bouteloua gracilis desde su área ancestral, tomado de Avendaño-González et al. (2019)

Los ortópteros se originaron hace aproximadamente 355 millones de años y persistieron a pesar de enormes cambios ambientales y climáticos, así como de extinciones masivas. Las radiaciones ocurrieron principalmente en el Mesozoico dentro de los Ensíferos, en correlación con la radiación de las angiospermas, y para los Caelíferos (acrididea, tridactylidea) durante el Cenozoico, coincidiendo con la expansión de las praderas (Song et al., 2020).

El saltamonte Kiowa (Trachyrhachys kiowa) es una especie que habita desde las Montañas Rocosas hasta las Grandes Llanuras, hacia el sur llega a través de México hasta Guatemala. Se alimenta casi exclusivamente de pastos y juncos, siendo Bouteloua gracilis su especie alimenticia preferida, que puede constituir entre el 84-100% de su dieta. Otras especies consumidas incluyen cantidades sustanciales de Elymus smithii, Stipa comata, Poa pratensis , Carex filifolia y Carex duriuscula (Vickery, & Kevan. 1985; Pfadt, 2002).

El saltamontes Kiowa comparte las praderas mixtas donde vive con otras especies de saltamontes como el saltamontes cabezón ( Aulocara elliottii ) y el saltamontes de bigotes blancos (Ageneotettix deorum) (Brust, Mathew, et al.,.2020). Esto plantea la idea de si los saltamontes utilizan los mismos recursos o se produce una diversificación de las fuentes de alimentación.

Isely (1944) fue el primero en establecer una correspondencia entre la morfología de las mandíbulas de los saltamontes y sus dietas. . Su estudio de 89 especies de Acrididae de América del Norte descubrió tres morfologías mandibulares predominantes, cada una asociada cualitativamente con una dieta característica. Trabajos posteriores de otros investigadores sobre saltamontes de África , Europa, Asia , Norteamérica y Sudamérica han corroborado el hallazgo de Isely (Patterson, 2013). Así distinguimos:

Vista frontal de la cabeza de un saltamontes que muestra la relación entre sus piezas bucales y una hoja de hierba de la que se alimenta. Este es un ejemplo de alimentación marginal. gal = galea; lbp = palpo labial; lbr = labro; lca = lacinia; mdb = mandíbula (color marrón); mxp = palpo maxilar; pgl = paraglosa. Tomado de S. K. Gangwere (1966).

Las mandíbulas de tipo forbívoro (son aquellos que se alimentan de hierbas de hoja ancha y plantas herbáceas que no son gramíneas, conocidas en inglés como forbs), como en muchos cantantopinos, tienen un armamento de dientes irregulares y afilados. Estos mandíbulas provocan daños en las plantas que en forma cortes irregulares y dentados.

La flecha continua indican el avance del insecto que se alimentan de la hoja, y la punteada la dirección que siguen las bandas de las piezas bucales. A la derecha vista dorsal de la mandíbula izquierda del cantantopino Melanoplus angustipennis, que muestra la adaptación a una dieta forbívora; d = lóbulo incisivo. Tomado de S. K. Gangwere (1966).

Las mandíbulas de tipo gramnívoro (son aquellos que se alimentan de hojas de gramíneas), como en los truxalinos y acridinos, tienen dientes en forma de crestas paralelas que a menudo están fusionadas o desgastadas formando un borde de corte semicontinuo. Los daños producidos en plantas son cortes con bordes comparativamente uniformes.

La flecha continua indican el avance del insecto que se alimentan de la hoja, y la punteada la dirección que siguen las bandas de las piezas bucales. A la derecha Vista dorsal de la mandíbula izquierda del truxalíno Syrbula admirabilis, que muestra la adaptación a la dieta graminívora; d = lóbulo incisivo. Tomado de S. K. Gangwere (1966).

Finalmente los que tienen una adaptación tipo generalista, como en muchos oedipódinos y algunos cantantopinos, son intermedias entre las dos anteriores, tanto en forma como en función. Las características de los daños también son intermedias.

La flecha continua indican el avance del insecto que se alimentan de la hoja, y la punteada la dirección que siguen las bandas de las piezas bucales. Sección de una hoja de hierba que muestra el corte algo irregular producido por las mandíbulas de tipo herbívoro del edípodo Spharagemon collare.

Edel et al., (2024) plantearon la idea de que la forma de mandíbula es un mal predictor de la ecología alimentaria y que la historia filogenética tiene una fuerte influencia en la forma del borde mandibular. Siendo originalmente fitófagos, los ortópteros evolucionaron en un entorno con fuentes de alimento siempre abundantes, por lo que las presiones selectivas que llevan a formas de piezas bucales más especializadas y eficiencias en la transmisión de fuerza eran bajas.

En McClenaghan et al. (2015), realizaron un análisis de la dieta mediante metabarcoding de ADN del contenido intestinal de cuatro especies de saltamontes. Estos eran Melanoplus bivittatus y Dissosteira carolina que por la morfología de sus mandíbulas se presumían  generalistas, Chortophaga viridifasciata que siguiendo el mismo criterio era un especialista en gramíneas y finalmente Melanoplus femurrubrum un especialista forbivoro. El contenido intestinal confirmó que tanto D. carolina como M. bivittatus son generalistas y que C. viridifasciata es especialista en gramíneas. En el caso de M. femurrubrum, se observó una alta amplitud de nicho y se identificaron especies de gramíneas y hierbas en el intestino. Estos resultados indicaban que había una baja competencia entre las especies.

Proporciones del contenido intestinal de cuatro especies de saltamontes, identificando cada familia de plantas en todos los individuos combinados. Tomado de McClenaghan et al. (2015)